Au III^e siècle de notre ère, l'Empire sassanide a conquis la région, apportant avec lui la culture et la religion zoroastriennes. Au VIII^e siècle, l'islam a été introduit dans la région par les Arabes musulmans, ce qui a entraîné une islamisation progressive de la population. À l'époque médiévale, Merv était l'une des grandes villes du monde musulman et une étape importante sur la Route de la soie. La région va être dominée successivement par des dynasties persanes comme les Samanides et des tribus turques comme les Ghaznévides, les Seldjoukides et les Kharezmiens. Sous les Seldjoukides, le Turkménistan connut un âge d'or culturel et économique, notamment avec la ville de Merv. Au XIII^e siècle, Gengis Khan et ses successeurs envahirent la région, causant des destructions massives. Plus tard, Tamerlan (Timour) prit le contrôle, et sa dynastie favorisa une renaissance culturelle. Du XV^e au XIX^e siècle, la région était divisée en plusieurs khanats (petites principautés), tels que ceux de Khiva, Boukhara et Kokand. Ces entités étaient souvent en guerre les unes contre les autres et subissaient également des incursions des Perses et des Ouzbeks.

Au XIX^e siècle, l'Empire russe commence à s'étendre vers le sud. En 1881, après la bataille de Geok Tepe, la majeure partie du Turkménistan actuel est annexée par la Russie. Après la Révolution russe de 1917 et la guerre civile qui s'ensuivit, le Turkménistan devient une république soviétique en 1924. Le pouvoir soviétique introduisit des réformes agraires, des campagnes d'alphabétisation et d'industrialisation. Comme dans le reste de l'Union soviétique, les années 1930 furent marquées par la collectivisation forcée, la répression politique et les purges staliniennes. Les structures sociales et tribales traditionnelles furent sévèrement touchées. Pendant la Seconde Guerre mondiale, le Turkménistan contribua à l'effort de guerre soviétique par ses ressources et sa production industrielle. Après la guerre, la région continue de se moderniser sous le régime soviétique, avec des développements dans les domaines de l'éducation, de la santé et des infrastructures.

Dans les années 1980, sous l'impulsion des réformes de Mikhaïl Gorbatchev, le Turkménistan comme le reste de l'URSS voit un certain degré de libéralisation politique et économique. Le 27 octobre 1991, le Turkménistan déclare son indépendance de l'Union soviétique, et cette indépendance est reconnue après la dissolution de l'URSS en décembre 1991. Saparmourat Niyazov (Saparmyrat Nyyazow, Saparmurat Niyazov), ancien premier secrétaire du Parti communiste turkmène, devient le premier président du Turkménistan. Il instaure rapidement un régime autoritaire et se fait appeler Turkmenbachi ( = Père des Turkmènes).

Niyazov met en place un culte de la personnalité omniprésent, avec des statues et portraits de lui partout dans le pays. Il publie le Ruhnama, un livre qu'il présente comme une oeuvre spirituelle et éducative, obligatoire dans les écoles et les institutions publiques. Sous Niyazov, le Turkménistan adopte une politique de neutralité permanente, évitant les alliances militaires et les engagements internationaux, ce qui conduit à un isolement relatif. Malgré le potentiel économique considérable du Turkménistan, notamment en raison de ses vastes réserves de gaz naturel, les réformes économiques sont limitées et l'économie reste largement sous contrôle de l'État.

Après la mort de Niyazov en décembre 2006, Gurbanguly Berdimuhamedow, ancien ministre de la Santé et vice-président, lui succède à la présidence après avoir remporté la première élection présidentielle multi-candidat du Turkménistan en février 2007. Il sera encore déclaré vainqueur après les élections, elles aussi largement considérées comme antidémocratiques, de  2012 et de 2017 avec, chaque fois, plus de 97 % des voix. Bien que Berdimuhamedow maintienne une grande partie de l'autoritarisme de son prédécesseur, il introduit des réformes modestes visant à moderniser l'économie et améliorer les services publics. Il cherche à diversifier l'économie en attirant les investissements étrangers, notamment dans les secteurs de l'agriculture et du textile. 

Sous Berdimuhamedow, de nombreux projets d'infrastructure sont lancés : construction d'autoroutes, d'hôpitaux et d'établissements éducatifs, notamment. La capitale, Achgabat, voit la construction de nombreux bâtiments gouvernementaux et monuments. Le Turkménistan continue de maintenir une politique de neutralité. Il a aussi recherché de nouveaux marchés d'exportation pour ses vastes réserves d'hydrocarbures et de gaz naturel, qui n'ont pas encore été pleinement exploitées. Fin 2021, le Turkménistan exportait la majorité de son gaz vers la Chine et de plus petites quantités de gaz vers la Russie. La dépendance du Turkménistan aux exportations de gaz a rendu l'économie vulnérable aux fluctuations du marché mondial de l'énergie, et les difficultés économiques depuis la chute des prix de l'énergie en 2014 ont conduit de nombreux Turkmènes à émigrer, principalement vers la Turquie.

En mars 2022, Gurbanguly Berdimuhamedow démissionne et son fils, Serdar Berdimuhamedow, remporte les élections présidentielles, marquant une rare transition dynastique en Asie centrale. Bien que la présidence de Serdar Berdimuhamedow soit encore récente, il est probable qu'il continue les politiques de développement économique et d'infrastructure de son père, tout en maintenant un contrôle strict sur la politique et la société turkmènes. Le Turkménistan fait aujourd'hui face à des défis économiques importants, y compris la nécessité de diversifier son économie au-delà des hydrocarbures, de lutter contre la corruption, et de créer des opportunités d'emploi pour une population jeune et croissante.